Компания основана 31 мая 1935 года в результате слияния двух студий: Fox Film Corporation, основанной в 1915 году Уильямом Фоксом, и Twentieth Century Pictures, основанной в 1933 году Дэриллом Ф. Зануком, Джозефом Шенком, Рэймондом Гриффитом и Уильямом Гетцом.

Съёмочная площадка компании исторически занимала Century City, квартал Лос-Анджелеса к западу от Беверли-Хиллз. К настоящему времени этот квартал застроен офисными и жилыми зданиями. Штаб-квартира компании занимает 35-этажное высотное здание Fox Plaza.